Сооружение Благовещенской церкви было связано с трагическими событиями Смутного времени на Руси. В марте 1608 году в сражении с польско-литовскими интервентами в окрестностях Зарайска погибли триста ратников из Арзамаса и Рязани. Их похоронили в одной братской могиле, рядом с которой в 1614г. и была построена деревянная церковь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы. Впервые церковь Благовещения упоминается в писцовых книгах за 1625 год.
Там сказано, что «по челобитью тягловых людей и по благословению архиепископа Рязанского Феодорита» была построена деревянная церковь во имя Благовещения Пресвятой Богородицы в городе Зарайске». Притч храма состоял из священника, просвирницы и пономаря. Согласно окладным книгам за 1676 год в приходе церкви значилось 14 дворов посадских людей, а о самой церкви сказано, что она «стоит пуста, а приходом владеют Троицкий поп Елисей да Спасский поп Федот».
Деревянная церковь просуществовала до конца XVIII века, и была за ветхостью сломана. В 1777 году по благословенной грамоте епархиального архиерея начато строительство нового каменного храма с колокольней. Освящение построенной церкви состоялось в начале XIX века. В храме было устроено два придела: один в честь св. Сергия Радонежского, а другой во имя Архангела Михаила. Каменная трехъярусная колокольня установлена в 1825 г., трапезная перестроена в 1863 г. Недалеко от Благовещенской церкви находился курган, воздвигнутый в начале XVII столетия над телами погибших в сражении с поляками местных воинов. В состав Благовещенского прихода входила деревня Нижнее Вельяминово с 265 дворам, в которых проживало 265 мужиков и 323 женщины. По штату 1873 года в церкви значились один священник и один псаломщик.
Из священников данной церкви известны:
Михаил Иванов – 1625 г.
Михей – 1693 г.
Стефан Максимов – 1740 г.
Георгий Стефанов – 1760 г.
Георгий Андреев – 1786 – 1808 г.
Иоанн Егоров – 1808 г.
Николай Селлертинский – 1833 -1864 г.
Василий Денисов – 1864 г.
Благовещенская церковь — единственная в городе, в которой после революции не прекращались богослужения. Сюда были переданы многие иконы из закрытых и уничтоженных храмов района. Почитаемая храмовая реликвия — памятник-хоругвь с иконой Благовещения Пресвятой Богородицы, преподнесенный жителями Арзамаса в честь 300-летия Зарайской битвы. Ранее храм принадлежал Рязанской епархии, а теперь он входит в состав Московской области.
по материалам книги Иоанна Добролюбова «Историко-статистическое описание церквей и монастырей Рязанской епархии»